פרק ד' מספר את סיפור שני הילדים הראשונים שבאנושות: קין והבל.
לידה (א-ב)
הפרק נפתח בלידה הראשונה בעולם: "וְהָאָדָם יָדַע אֶת-חַוָּה אִשְׁתּוֹ" (א) והיא יולדת שני ילדים: קין והבל. אמנם להבל אין מדרש שם, אך לקין יש: "וַתֹּאמֶר קָנִיתִי אִישׁ אֶת-ה'" (שם). הכתוב גם מספר על העיסוק של כל אחד מהילדים: הבל הוא רועה צאן ואילו קין עובד אדמה.
המנחה – לקראת הרצח (ג-ה)
"וַיְהִי מִקֵּץ יָמִים" (ג) קין והבל מביאים לה' מנחה. קין מביא מפרי האדמה ואילו הבל מביא מבכורות צאנו ומחלביהן. ה' לא שעה למנחתו של קין, והסיבה לכך לא ממש ברורה. קין מטבע הדברים מרגיש כעס ועצבות: "וַיִּחַר לְקַיִן מְאֹד וַיִּפְּלוּ פָּנָיו" (ה).
התגלות (ו-ז)
ה' מנסה לעודד את קין ואומר לו: "הֲלוֹא אִם-תֵּיטִיב שְׂאֵת וְאִם לֹא תֵיטִיב לַפֶּתַח חַטָּאת רֹבֵץ וְאֵלֶיךָ תְּשׁוּקָתוֹ וְאַתָּה תִּמְשָׁל-בּוֹ" (ז). פסוק זה נחשב לאחד הפסוקים הקשים להבנה בתנ"ך כולו, אך נראה שה' מנסה לומר לקין לעשות טוב ולא רע. איזה טוב ואיזה רע, ומה יהיה הרווח של קין בשני המקרים? לפרשנים הצעות שונות ומגוונות.
הרצח (ח)
קין די מתעלם מההמלצה של ה' והורג את הבל: "וַיְהִי בִּהְיוֹתָם בַּשָּׂדֶה וַיָּקָם קַיִן אֶל-הֶבֶל אָחִיו וַיַּהַרְגֵהוּ" (ח). הכתוב גם כאן לא פורש בפנינו מדוע קין הרג את אחיו ומה חשב לעצמו כשעשה זאת, אלא רק שהם היו באותו זמן בשדה. אפילו את הדברים שאמר קין לאחיו לפני כן הכתוב לא מביא אלא רק: "וַיֹּאמֶר קַיִן אֶל-הֶבֶל אָחִיו" (שם), ללא כל המשך.
התגלות (ט-טז)
שוב ה' מתגלה לקין, והפעם הוא מוכיח את קין על חטאו: "וַיֹּאמֶר מֶה עָשִׂיתָ קוֹל דְּמֵי אָחִיךָ צֹעֲקִים אֵלַי מִן-הָאֲדָמָה" (י). עונשו של קין לא מאחר לבוא, והוא דומה מאוד לעונש שקיבל אביו, אדם: "ועַתָּה אָרוּר אָתָּה מִן-הָאֲדָמָה אֲשֶׁר פָּצְתָה אֶת-פִּיהָ לָקַחַת אֶת-דְּמֵי אָחִיךָ מִיָּדֶךָ. כִּי תַעֲבֹד אֶת-הָאֲדָמָה לֹא-תֹסֵף תֵּת-כֹּחָהּ לָךְ נָע וָנָד תִּהְיֶה בָאָרֶץ" (יא-יב). לאחר משא ומתן שמנהל קין עם ה' הסיכום הוא כזה: "וַיֹּאמֶר לוֹ ה' לָכֵן כָּל-הֹרֵג קַיִן שִׁבְעָתַיִם יֻקָּם" (טו). קין יוצא מלפני ה' ומתיישב "בְּאֶרֶץ-נוֹד קִדְמַת-עֵדֶן" (טז).
תולדות קין – לקראת הרצח (יז-כד)
בתחילת הדרך שמענו על אדם וחווה שהופכים להורים וכעת הם הופכים לסבא וסבתא: "וַיֵּדַע קַיִן אֶת-אִשְׁתּוֹ וַתַּהַר וַתֵּלֶד אֶת-חֲנוֹךְ" (יז). מעתה תבוא רשימה של צאצאי קין שעוסקים במלאכות שונות כמו נגינה, יצירת כלי ברזל ועוד. אחד הצאצאים של קין, למך, מתאר בשיר שנשמע כמו שיר הלל (על עצמו) כיצד רצח את קין: "עָדָה וְצִלָּה שְׁמַעַן קוֹלִי נְשֵׁי לֶמֶךְ הַאְזֵנָּה אִמְרָתִי כִּי אִישׁ הָרַגְתִּי לְפִצְעִי וְיֶלֶד לְחַבֻּרָתִי. כִּי שִׁבְעָתַיִם יֻקַּם-קָיִן וְלֶמֶךְ שִׁבְעִים וְשִׁבְעָה" (כג-כד). כפי שאפשר להבין כאן הרצח מטושטש עוד יותר: במקום תיאור המעשה מובא שיר השבח של למך על הריגת סבי-סבו.
לידה (כה-כו)
כעת לאחר ששני הילדים של אדם וחווה מתו, יש צורך בדור חדש. שוב "וַיֵּדַע אָדָם עוֹד אֶת-אִשְׁתּוֹ" (כה) והפעם נולד שת "כִּי שָׁת-לִי אֱלֹהִים זֶרַע אַחֵר" (כה). לשת נולד בן ששמו אנוש, והפרק מסתיים באמירה ש: "אָז הוּחַל לִקְרֹא בְּשֵׁם ה'" (כו).